Stratégies de traitement du fumier de porc pour atténuer la propagation de la résistance aux antibiotiques

Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 11999 (2023) Citer cet article

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En raison du risque de transfert de bactéries pathogènes résistantes aux antibiotiques et de leurs gènes de résistance aux antibiotiques des excréments du bétail vers le sol et les cultures, il est impératif de trouver des traitements efficaces du fumier à la ferme pour minimiser ce potentiel dangereux. Une politique mondiale de développement durable introduite, axée sur la production agricole écologique et l'économie circulaire visant à réduire l'utilisation d'engrais artificiels ; par conséquent, ces méthodes de traitement devraient également maximiser la valeur fertilisante du fumier animal. Les deux stratégies de traitement du fumier de porc sont proposées dans cette étude : le stockage et le compostage. La présente étude examine les changements dans les propriétés physicochimiques du fumier traité, dans le microbiome et dans le résistome, par rapport au fumier brut. Il s’agit de la première analyse aussi complète réalisée sur le même lot de fumier. Nos résultats suggèrent que même si aucun des processus n’élimine le risque environnemental, le compostage entraîne une réduction plus rapide et plus prononcée des éléments génétiques mobiles hébergeant des gènes de résistance aux antibiotiques, y compris ceux responsables de la multirésistance aux médicaments. Dans l’ensemble, le processus de compostage peut constituer une stratégie efficace pour atténuer la propagation de la résistance aux antibiotiques dans l’environnement et réduire le risque de son transfert aux cultures et à la chaîne alimentaire tout en fournissant des ingrédients fertilisants essentiels.

La demande croissante de viande a entraîné une augmentation de l’élevage porcin dans le monde. La production porcine mondiale annuelle a augmenté au cours des 50 dernières années, pour atteindre environ 120 millions de tonnes en 2018. La consommation totale de viande porcine devrait augmenter de 13 % en 2030 et de 22 % en 2050 par rapport à 20201. Les principaux producteurs de viande porcine sont la Chine ( 45 % de la production mondiale), suivis par les États-Unis, l’Allemagne, l’Espagne et le Vietnam2, ces cinq pays représentant près de 65 % de la production mondiale de viande porcine. Alors que dans l'UE, les antibiotiques ne sont utilisés que pour traiter les infections bactériennes, dans certains autres pays, ils sont également couramment utilisés pour favoriser la croissance et augmenter l'efficacité de la production ; dans ces pays, environ 66 667 tonnes d’antibiotiques sont appliquées chaque année au bétail dans le monde3. Cependant, en raison du lien établi entre l'utilisation d'antibiotiques chez le bétail et l'émergence d'une résistance aux antibiotiques chez les bactéries pathogènes, l'utilisation d'antibiotiques comme stimulateurs de croissance est limitée et est interdite dans l'UE depuis 20064 ; il est également restreint aux États-Unis depuis 20175 et en Chine depuis 20206. La Chine reste néanmoins le premier producteur et consommateur d’antibiotiques, dont 52 % sont utilisés en production animale7.

Si le microbiote gastro-intestinal porcin héberge une population diversifiée de bactéries connues pour contribuer à la santé de l’hôte, elles peuvent également être une source de gènes de résistance aux médicaments. Les élevages intensifs se caractérisent par une combinaison d’une charge bactérienne élevée et d’une forte pression de sélection antimicrobienne : des conditions connues pour favoriser l’apparition de bactéries résistantes aux antimicrobiens (ARA) et de gènes de résistance aux antimicrobiens (ARG)8. De plus, les perturbations du microbiote intestinal peuvent améliorer le transfert d’ARG ou augmenter l’abondance d’ARB excrété par l’animal.

En règle générale, plus de la moitié de la dose d'antibiotiques administrée est excrétée sous forme inchangée dans l'urine et les selles. Seul un petit nombre d'antibiotiques sont partiellement métabolisés par l'animal hôte, produisant des métabolites microbiologiquement actifs ou inactifs. Par exemple, dans le foie, l'enrofloxacine est partiellement (< 25 %) métabolisée en ciprofloxacine, tandis que les sulfamides sont métabolisés dans une faible mesure en N4-acétylosulfonamides, moins actifs ; dans les deux cas, les produits sont microbiologiquement actifs9.

Comme un seul porc peut produire jusqu'à 6,4 kg de fumier humide par jour10, les grands élevages produisent de grandes quantités d'excréments d'animaux, ce qui entraîne une production annuelle de 1,7 milliard de tonnes d'excréments dans le monde11. Rien que dans les élevages porcins d’Allemagne, d’Espagne, du Royaume-Uni et des Pays-Bas, la production annuelle de fumier s’élève à plus de 120 millions de tonnes12. Le moyen le plus simple et le moins coûteux d’éliminer ces déchets est l’épandage ; cependant, le fumier du bétail a été identifié comme un réservoir d'antibiotiques, d'ARG et d'ARB potentiellement pathogènes, posant une menace considérable pour la santé animale et humaine. En effet, le fumier de porc est considéré comme une source clé de propagation de la résistance aux antibiotiques dans l’environnement13,14. Certes, l’épandage direct de fumier provenant d’animaux de ferme traités aux antibiotiques est connu pour exposer les zones agricoles à des niveaux élevés d’antibiotiques. Selon les propriétés physico-chimiques de l'antibiotique et la composition du sol, les composés peuvent rester dans le sol amendé par le fumier ou être transférés vers les eaux souterraines et de surface par lessivage ou ruissellement. De plus, les polluants peuvent être transportés par l’eau sur de longues distances et affecter l’ensemble de l’écosystème aquatique. De plus, le taux de dégradation varie en fonction du type d’antibiotique et, dans de nombreux cas, il peut être très faible jusqu’à 30 jours14. Lorsqu'ils sont présents dans le sol, les composés peuvent être absorbés par les cultures, où ils s'accumulent et entrent ensuite dans la chaîne alimentaire. De plus, la présence constante d’une faible concentration d’antibiotiques et de leurs résidus actifs dans l’environnement favorise la sélection de bactéries résistantes14.

0.7 and p < 0.0532./p> 0,9) and significant correlations (p ≤ 0.05) with 942 positive correlations and 17 negative ones. The MGEs showed more connections than ARGs, indicating a more important role in network formulation. Among the MGEs and integrons group, orf39-IS26, IncN_rep, IncQ_oriT, orf37-IS26, IS1111, tnpA_4, IncW_trwAB showed the highest number of correlations with ARGs. The rest of results is presented in Fig. 6./p> 0.9 and p < 0.05. The size of the nodes represents the degree of interaction. The gray and orange edges show positive and negative correlations between ARGs and MGEs, respectively. The color of the nodes indicated the ARG type according to the legend./p> 0,9) and significant correlations (p ≤ 0.05) with 1211 positive correlations and 13 negative ones. The MGEs showed more connections than ARGs, indicating they play an important role in network formulation. Among the MGE and integron group, orf39-IS26, IncN_rep, IncQ_oriT, orf37-IS26, IS1111, tnpA_4, IncW_trwAB, tnpA_5 tnpA_7, intI1_3, IS613, intI1_4, intI1_1, repA, tnpA_1, IS1247_2, tnpA_2, intI2_2, showed the highest number of correlations with ARGs. The rest of results is presented in Fig. 7./p> 0.9 and p < 0.05. The size of the nodes represents the degree of interaction. The gray and blue edges show positive and negative correlations between ARGs and MGEs, respectively. The color of the nodes indicates the ARG type according to the legend./p> 0,85) and significant (p ≤ 0.05) correlations with 54 positive and 25 negative correlations. As shown in the network, the gene classes presented more interactions than the microbial phyla, indicating that these genes play a crucial role in the co-occurrence network construction. While the genes coding the MDR mechanism demonstrated the highest interaction with microbial phyla, genes coding the resistance to aminoglycosides, trimethoprim, and genes assigned as Other class also exhibited high levels of interaction. The lowest level of connections were observed for integrons and MGEs. The rest of results is presented in Fig. 8./p> 0.85 and p < 0.05. The gray and orange edges represent the positive and negative correlations between ARG groups and phyla, respectively. The size of the nodes shows the degree of interaction. Green nodes represent microbial phyla, and blue nodes represent groups of ARGs./p> 0.85) and significant (p ≤ 0.05) correlations: 40 positive and 18 negative correlations. Apart from Planctomycetes, all bacterial phyla demonstrated either negative or positive correlations with the studied gene classes. Of the phyla, Planctomycetes demonstrated the most correlations, i.e. three positives (MDR, MLSB, and tetracycline-resistance genes) and four negatives (MGE, integrons, genes classified as other-, and phenicol-resistance genes). The rest of results is presented in Fig. 9./p> 0.85 and p < 0.05. The gray and orange edges represent the positive and negative correlations between ARG groups and phyla, respectively. The size of the nodes shows the degree of interaction. Green nodes represent microbial phyla, and blue nodes represent groups of ARGs./p>